Thèse Intégration d'Approches Micro- et Macro-Évolutives pour Étudier l'Histoire et les Mécanismes de Diversification et de Spécialisation à la Plante Hôte chez les Pucerons du Genre Acyrthosiphon H/F - Doctorat.Gouv.Fr

Établissement : Université de Montpellier École doctorale : GAIA - Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau Laboratoire de recherche : ISEM - Institut des Sciences de l'Evolution -Montpellier Direction de la thèse : Carole SMADJA ORCID 0000000272851408 Début de la thèse : 2026-10-01 Date limite de candidature : 2026-05-07T23:59:59 Les pucerons (Hemiptera: Aphididae) sont un groupe d'insectes phytophages qui ont généralement une gamme de plantes hôtes réduite. Cette spécialisation alimentaire est reconnue comme un moteur de la spéciation dans ce groupe d'insectes. Parmi les systèmes d'étude, le puceron du pois (Acyrthosiphon pisum), représente un système pertinent pour étudier ces processus. Cette espèce forme un complexe de lignées spécialisées sur différentes légumineuses, communément décrites comme des biotypes associés à leur plante hôte. Ces lignées présentent des niveaux variables de différenciation génétique, suggérant un processus de divergence en cours potentiellement initié par la spécialisation écologique. Si les bases génétiques de l'adaptation à la plante hôte et certains mécanismes d'isolement reproducteur ont été étudiés en Europe de l'Ouest, la dynamique temporelle de la divergence à l'échelle globale reste inconnue.Ce projet vise à reconstruire l'histoire et les mécanismes de la diversification et de la spécialisation écologique chez le puceron du pois A. Pisum. Sur la base de données individuelles de séquençage de génomes entiers déjà disponibles, le premier objectif sera de reconstruire l'histoire de la diversification en combinant approches de phylogéographie à l'échelle mondiale et inférences démographiques. Ces étapes permettront de déterminer le rôle de l'adaptation à la plante dans la diversification, de tester si les lignées spécialisées ont une origine unique ou multiple, et d'estimer la vitesse et le contexte (avec ou sans flux de gènes) de leur formation. Par l'analyse des génomes endosymbiontes en complément des génomes nucléaires, l'histoire des associations entre pucerons, plantes et endosymbiontes bactériens sera caractérisée. Un deuxième objectif sera d'étudier les bases génétique de l'adaptation à la plante hôte, en utilisant comme cadres comparatifs (i) des populations adaptées à différentes plantes hôtes et (ii) des populations adaptées à la même plante hôte mais d'origine géographique distincte en Europe de l'Ouest et en Asie centrale (réplicats biologiques). Enfin, un troisième objectif sera de développer une approche phylogénomique élargie au genre Acyrthosiphon afin d'évaluer si les mécanismes observés à l'échelle micro-évolutive se retrouvent à l'échelle macroévolutive.

En combinant génomique des populations, inférence démographique et phylogénomique comparative, ce projet établira un cadre intégré reliant microévolution et macroévolution, et contribuera à une compréhension mécanistique du rôle de la spécialisation écologique dans la formation des espèces.
La compréhension du rôle des interactions biotiques dans la diversification du vivant constitue une question centrale en biologie évolutive. Les insectes phytophages représentent un système d'étude privilégié pour étudier comment les processus d'adaptation aux plantes peuvent conduire à la formation de nouvelles espèces (Drès & Mallet 2002, Simon et al 2015). Ils sont extrêmement diversifiés, et la majorité d'entre eux sont spécialisés sur une plante hôte particulière. Cette spécialisation est considérée comme un facteur clé de leur diversification. L'adaptation à différentes plantes hôtes impose en effet des pressions de sélection distinctes, liées notamment aux défenses chimiques des plantes, favorisant la différenciation écologique et génétique des populations. Les reconstructions phylogénétiques montrent que les changements de plante hôte au cours de l'évolution sont en effet fréquemment associés à des événements de spéciation (Jousselin & Elias 2019). Toutefois, la dynamique temporelle par laquelle ces divergences adaptatives conduisent à une différenciation génétique puis à la formation de nouvelles espèces, reste encore largement méconnue.

Dans ce contexte, le puceron du pois, Acyrthosiphon pisum, constitue un modèle particulièrement pertinent. Cette espèce forme un complexe de lignées spécialisées sur différentes légumineuses, souvent décrites comme des biotypes associés à leurs plantes hôtes. Ces lignées présentent des niveaux variables de différenciation génétique, suggérant un processus de divergence en cours potentiellement initié par la spécialisation écologique (Peccoud et al 2009a, Peccoud et al 2010). Grâce aux importantes ressources génomiques disponibles pour cette espèce, dont un génome de référence assemblé à l'échelle chromosomique et bien annoté, le puceron du pois offre une opportunité unique d'explorer l'histoire de sa divergence, d'identifier les déterminants évolutifs et mécanistiques de l'adaptation aux plantes hôtes, et de comprendre comment ces processus peuvent conduire à la formation de nouvelles espèces. Les études précédentes sur ce modèle, abordant l'histoire et les mécanismes de divergence, ainsi que le rôle des endosymbiontes bactériens dans la spécialisation écologique, ont été réalisées à une échelle géographique réduite, en se focalisant sur des populations d'Europe de l'Ouest essentiellement (e.g., Smadja et al 2012, Peccoud et al 2009b, Ferrari et al 2012, Nouhaud et al 2018, Russel et al. 2013). Or, le puceron du pois est distribué mondialement, avec un centre de diversification probable en Asie centrale/Moyen-Orient, ce qui rend nécessaire l'étude d'échantillons provenant de l'ensemble de l'aire de distribution afin de caractériser la dynamique géographique et temporelle de la divergence et reconstruire l'histoire de la spécialisation à la plante hôte (origine unique ou multiple, convergences évolutives etc.). Enfin, ce complexe appartient à un genre de puceron très diversifié (>80 espèces) dont la gamme de plantes hôtes varie selon les espèces. L'histoire phylogénétique de ce genre ainsi que l'histoire des associations avec les plantes hôtes au sein de ce genre n'ont encore pas été explorées. Ces reconstructions pourraient permettre de faire le lien entre les processus d'adaptation et de divergence observés à une échelle micro-évolutive et les patrons observés à une échelle macroévolutive.
1) Reconstruire l'histoire de la diversification du complexe du pucerons du pois par des approches de phylogéographie à l'échelle mondiale et d'inférences démographiques: cette inférence permettra de reconstruire l'histoire des associations avec les plantes et les endosymbiontes bactériens.
2) Étudier le rôle de l'adaptation à la plante hôte dans la divergence des lignées, en comparant des populations d'Europe de l'Ouest et d'Asie centrale, et décrypter les bases génétiques de cette adaptation (y compris en intégrant les compétences potentiellement apportées par les endosymbiontes).
3) A travers une étude phylogénomique, tester, à l'échelle du genre Acyrthosiphon, si ces mécanismes d'adaptation ont contribué à la divergence des espèces.
1) Phylogéographie et inférence démographique
Reconstruction phylogéographique de l'espèce du puceron du pois sur la base d'un échantillon mondial : à partir de données de séquençage de génomes individuels de >200 échantillons (déjà produites), nous utiliserons les génomes nucléaires, mitochondriaux et endosymbiotiques pour inférer l'histoire de la diversification; les inférences se feront à partir de matrices de gènes orthologues par une approche de maximum de vraissemblance (implémentée dans IQ-TREE (Nguyen et al. 2014). Des datations pourront être envisagées (avec BEAST par ex Drummond & Rambaut 2007) en calibrant les arbres par les dates d'introduction du puceron du pois en Amérique. A partir de ce scénario nous reconstruirons l'histoire des associations avec les plantes et les endosymbiontes bactériens.
Des méthodes d'inférence démographique comme DILS (Fraïsse et al 2021), permettant d'estimer les temps de divergence et le scénario de divergence (en allopatrie, en allopatrie suivie d'un contact secondaire, ou en condition de flux génique durant toute la période de divergence), seront utilisées pour raffiner nos scénarios phylogéographiques en se focalisant notamment sur l'histoire de la divergence des biotypes venant d'Europe et d'Asie Centrale, pour lesquels des données populationnelles sont disponibles.Ces méthodes permettront de donner un cadre robuste pour estimer l'origine multiple ou unique des lignées spécialisées et la vitesse de formation de ces lignées spécialisées.

2) Bases génétiques de l'adaptation à la plante hôte
A partir des données individuelles de séquençage de génome complets obtenues à l'échelle populationnelle (déjà produites), il s'agira de caractériser les bases génétique de l'adaptation à la plante hôte en analysant la différenciation génétique entre populations adaptées à différentes plantes en Europe de l'Ouest (11 biotypes séquencés), et entre populations adaptées à la même plante hôte mais d'origine géographique distincte (Medicago sativa Europe versus Asie centrale; Vicia cracca Europe versus Asie centrale). L'identification à forte ou faible différenciation génétique pourra se faire via l'estimation de la divergence relative (FST) et la divergence absolue (DXY) (Rousselle et al 2026), ainsi que l'estimation de la statistique de contraste C2 implémentée dans le programme BayPass (Gautier 2015, Olazcuaga et al 2020). Les analyses porteront sur la différenciation génétique, mais également sur la recombinaison, le déséquilibre de liaison et d'éventuels réarrangements chromosomiques, afin de déterminer les régions du génomes favorables à l'évolution de la différenciation et de l'isolement reproductif.

3) Phylogénomique des espèces du genre Acyrthosiphon
A partir de données de séquençages de génomes complets de différentes espèces d'Acyrthosiphon (données déjà produites, ou échantillonnage des espèces déjà effectué avec quelques échantillonnages à compléter durant la thèse), nous produirons la première phylogénie de ce genre. Les génomes des différentes espèces seront assemblés en s'appuyant sur des génomes de références d'espèces proches. Les gènes conservés seront identifiés (approche BUSCO) et utilisés pour reconstruire une phylogénie robuste (IQ-TREE). A partir de cet arbre, nous reconstruirons l'histoire des associations avec les plantes hôtes au sein du genre et testerons les prédictions des scénarios macroévolutifs dans lesquels la plante hôte joue un rôle moteur dans la spéciation (Jousselin & Elias 2019) . En fonction de la qualité des données de séquençage, nous étudierons comment les gènes potentiellement impliqués dans l'adaptation aux plantes chez le puceron du pois évoluent le long de cette phylogénie (en utilisant des méthodes de génomique comparative)

Formation en biologie évolutive.
Motivation pour la recherche académique et intérêt particulier pour la thématique de la diversification des espèces, par des approches intégrant des échelles micro- et macro-évolutives.
Des compétences en analyses bioinformatiques (incluant la programmation en R, Python, bash) et statistiques seront nécessaires à la réalisation du projet.
Une certaine autonomie, le/la doctorant-e pourra en effet orienter le projet selon ses centres d'intérêt, ce qui nécessitera donc également des capacités en gestion et organisation de projet.